飞鸟时代得名于奈良县的飞鸟地方（现在的明日香村，当时的都城藤原京）。佛教在这一时期通过百济传来，朝廷中两大势力之一的苏我氏支持佛教，另一势力物部氏支持传统的神道教，双方发生激烈冲突。587年，衣折战役中，苏我马子击败物部守屋，取得对朝廷的控制权。

592年，和苏我氏有姻亲关系的皇族女性丰御食炊屋姬即位为推古天皇。她提名圣德太子（马厩门王子）为摄政进行了以加强皇权为核心的政治改革。圣德太子制定了十二阶冠位和十七条宪法，奠定了中国式的官僚制度的基础；同时还派遣使节和留学生到隋朝学习。为了维持自己的专权，苏我氏极力反对改革，苏我入鹿还杀害了圣德太子的儿子山背兄皇子，645年，中大兄皇子（天智天皇）和中臣镰足（藤原镰足）合谋刺杀苏我入鹿，结束了苏我氏的专权。同年，孝德天皇即位，颁布大化改新诏，推行大化革新。

660年，唐灭百济，为了复兴自己的朝贡国百济，日本出兵朝鲜，被唐朝和新罗联军在白村江击败。668年，天智天皇即位，模仿唐朝建立户籍管理制度，并于670年制作了最早的全国性户籍。672年，天智天皇驾崩，儿子大友皇子即位弘文天皇。天智天皇的弟弟大海人皇子与其争位，爆发战争，史称壬申之乱。大海人皇子在岐阜县击败弘文天皇，即位天武天皇。天武天皇时期，日本出现了历史上最早的钱币“富本钱”。701年（大宝一年），颁布大宝律令。710年，元明天皇迁都平城京，飞鸟时代结束。